水螅的神經系統
來自專欄時間的魔術·神經系統進化
7 人贊了文章
閱讀筆記（簡陋翻譯）：Structure and Evolution of Invertebrate Nervous Systems. Chapter 5. Cnidaria (Thomas Leitz).
介紹
刺胞動物 (Cnidaria）是真核生物進化樹上的早期分枝。刺胞動物的神經系統由神經細胞和高度特化的機械感受器細胞（mechanoreceptor cell）組成。刺胞動物門動物所擁有的機械感受器細胞又稱刺細胞(nematocyte，cnidocyte)。刺胞動物門大約有9000至11,000個物種（Steele et al. 2011; Daly et al. 2007, Pechnik 2010）；可以分為5個綱(taxon, class)：1. 珊瑚綱（anthozoa，例如珊瑚（coral）、海葵（sea anemone）、海鰓（sea pen）等），2. 水螅綱（Hydrozoa，例如淡水水螅（freshwater hydras （Hydridae）) 和海洋水螅（Marine hydrozoans）），3. 箱水母綱（cubozoa，例如箱水母box jellyfish），4. 真水母綱（Scyphozoa, 例如真水母 ture jellyfish），5. 十字水母綱（Staurozoa，例如十字水母 stalked jellyfish）。水母（medusozoa，包括水螅綱、箱水母綱、真水母綱、十字水母綱）在刺胞動物進化的早期就與珊瑚綱分離（Daly et al. 2007, Putnam et al.2007）. 十字水母綱也被認為是其他水母綱的姐妹側枝（Zou et al.2012），而非水母的珊瑚綱則被認為處於刺胞動物門中更加基礎的位置（Bridge et al.1992,1995, Medina et al.2001, Collins 2002, Dunn et al. 2008）. 大部分刺胞動物都是海洋生物，只有幾種水螅綱的物種生活在淡水之中（Werner 1993）。刺胞動物也一直跟櫛水母門動物合併在一起被歸入腔腸動物門（coelenterate）。刺胞動物和其他早期的後生動物——包括多孔動物門（海綿動物sponge）、扁盤動物門（placozoa）、櫛水母門（ctenophora）一起組成了不同於兩側對稱動物（bilateria）的一個大的群體；對這些動物的神經細胞、神經解剖和功能的進化生物學研究將會有助於理解兩側對稱動物的複雜神經系統是怎樣出現的。刺胞動物被認為是在兩側對稱動物分成原口動物門 protostomia和後口動物門deuterostomia之前就已經從後生動物之中分出去了。最近的比較生物學研究表明，許多對於神經發育起關鍵作用的信號分子和轉錄因子在兩側對稱動物中是非常保守的（參考文獻？）。然而，目前並不知道現代動物複雜神經系統的遺傳發育在後生動物中最初是怎樣進化出現的；也不清楚它們在各動物門類中是怎樣進一步進化的（Galliot 2010, Watanabe et al.2009, Galliot and Quiquand 2011）. 現存的刺胞動物被認為是第一批具備依賴突觸傳遞信號的神經系統的原始動物的後代（依賴這個說法其實不好，更準確的是，突觸只是一種信號傳遞形式）；因此，刺胞動物也成為了研究神經系統的合適的模式生物（Anderson and Spencer 1989）（看來研究刺胞動物的神經系統已經有很長的歷史了）。事實上，刺胞動物的神經系統具有和兩側對稱動物類似的神經生理，其活動使得刺胞動物展現出了非常高的多樣性。但是刺胞動物的神經系統在解剖上多樣性也很高。因此，對於刺胞動物祖先神經系統的「重建」很模糊。
跟具有三胚層的兩側對稱動物不同，刺胞動物（和櫛水母）一般都被認為只有內、外兩個胚層。但是許多最近的分子生物學研究（Spring et al.2002, Hayward et al.2004, Martindale et al.2004, Seipel and Schmid 2006; 不過請對比Steinmetz et al.2012）都對這個觀點提出了挑戰。而且，在一些雙胚層動物的中膠層中也含有一些細胞，這使得對於雙胚層和三胚層動物的劃分顯得有些武斷（Willmer 1990對此有所總結）。
刺胞動物具有複雜的生命周期。在真水母綱、大部分水螅綱、十字水母綱以及箱水母綱動物中都存在包含有性生殖（水螅體）和無性生殖（水母體）的非直接生活周期（世代交替）。在水螅體和水母體之間也經常會出現帶纖毛的幼蟲階段（主要是浮浪幼蟲，planula）。在水螅綱中，只有無浮浪充（亞綱？，例如淡水水螅）是不經過幼蟲階段而直接開始次級發育的。珊瑚綱也是直接發育的，它們或者在水柱（water column）中播種，幼蟲在其中發育；或者孵化幼蟲，然後在某個時間後噴出。
刺胞動物和櫛水母是最早具有基於突觸的神經系統的（Ryan and Grant 2009 綜述），這已經成為了普識（general knowlegde）。多孔動物和扁盤動物中沒有與神經細胞形態類似的細胞。然而，在多孔動物中，至少肽醯甘氨酸α醯胺酶（Attenborough et al.2012）在原細胞（archaeocyte）和領細胞（choanocyte）中有所表達（Mano et al.2011）。這種酶在所有具有神經元的動物中都是必須的，它參與合成α醯胺化的神經多肽（大部分都是神經遞質或者神經調節因子，Strand 1999）。在多孔動物甚至是藻類中都發現可能具有"生理性"的神經細胞（Attenborough et al.2012）；不過這些細胞是否具有信號傳遞功能尚未知曉。多孔動物中表達的調節性基因與兩側對稱動物的神經遺傳基因不同；而且他們還而已進行非突觸的化學信號傳遞，並且分化出了類似感覺細胞的細胞（Jacobs et al.2007, Galliot and Quiquand 2011, Nickel 2010）。要將一個細胞定義為神經細胞，以下三個特徵必須同時具備：電興奮性、可分泌神經遞質、具備長的神經突起。但是，通過功能不同區分的細胞之間的差異又在檢測表達的標記基因的過程中變得模糊。
本文的主要目的是要綜述刺胞動物的神經系統的結構，並且對其進化發育學做一定的討論。
關於神經系統的研究
水螅水母類（hydromedusae）和管水母（siphonophora）中存在可興奮的上皮細胞，它們可以傳遞動作電位（例如Anderson 1980）。這些類神經脈衝被假設是通過縫隙連接在神經系統中（或者只是在縫隙間接處）傳播（Mackie 1990a)。對刺胞動物的傳導系統的研究興趣最早源於水母。因為Agassiz 在19世紀50年代時最早鑒定出了各種水母的神經系統。根據Mackie 2004a 所述，Agassiz在一些水母種類中觀察到了邊緣神經環（Marginal nerve ring），而且在Bougainvillea sp. 和 Sarsia sp.中還在觸手的基部觀察到了膨大的神經節。十五年後，赫克爾（Haeckel）描述了水螅水母中的神經（nerves，不清楚是神經纖維還是神經系統）（Mackie 2004a）。
最早的關於刺胞動物神經系統的概念是以「神經網路」為代表的一個單一的傳導系統。在這個彌散的網路中，神經元之間相互作用，並且可能相互交叉（？cross）。但事實上在同一塊組織中常常會存在多個傳導系統，因此單一網路的假設並不正確。Romanes 在1877年就已經展示了在真水母綱的 Aurelia sp.的 bell （水母蓋？）中存在兩種傳導（conduction，不清楚是發現了傳導方式還是傳導網路）。這兩種傳導在閾值、傳導速度和相關行為上都有所不同。
關於神經系統的進化起源，人們一直深信Parker (1919) 理論中提出的進化基本順序。在進化過程中首先出現的是獨立的效應器；Parker 認為現存生物中可以代表獨立效應器的是海綿的肌細胞、腔腸動物的刺細胞。然後，下一個「短暫而又符合邏輯的一步」（Biship 1956）則是進化出特殊的感覺細胞，這些感覺細胞可以通過「第一個突觸」使附近的可收縮單元去極化。肌肉是最明顯的「神經核」，在其周圍形成神經系統。再然後，神經系統開始支配（appropriated）其他效應器（儘管仍然有一些效應器依然保持獨立，例如纖毛細胞、色素細胞、刺細胞）。從標準的動物發生系譜樹的觀點來看，最原始的神經細胞是感覺細胞，或者稱接收器細胞；例如腔腸動物感覺上皮中的感覺細胞（Parker 1919）。當原始神經元在進化過程中形成以後，由感受器-調節器-效應器組成的三元反射組合也最終可以形成。根據Parker的說法，反射三元子的進化選擇優勢是可以對獨立的效應器進行協調；Sherrington 在早在1906年也指出，神經系統中整合功能像信號傳導功能一樣基本。我們現在知道刺胞動物的神經元之間可以通過化學突觸、縫隙連接或者合胞體胞質橋來相互連接。Pantin 在1952年研究了海葵的形態和生理，並且將Parker 的模型往前推進了一步。根據Pantin 的理論，神經網的選擇優勢是作為信號傳導的補充（費解）並且整合肌肉層（是想說協調嗎？）。神經網的最初功能應該可以使得發育出特化的直接傳導（through-conduction）束稱為可能。不論是在效應器（肌層）中，還是在傳導神經系統中，其中的自發活動（神經活動？）都應該可以補充直接反射。根據Parker (1919) 和 Pantin (1952) 的理論，肌肉和其他效應器（纖毛、腺細胞等）的進化發生應該先於神經系統。
Passano 在1963年研究了刺胞動物神經系統的一個內在特徵，也即「起搏器」。他提出，「單個的原始肌細胞首先進化形成集合在一起的收縮裝置，從而可以提供更大程度的運動」。這些細胞中的某些變成了內在活動的中心，也即「起搏器」。這些細胞發育出了特化的不穩定的能夠活躍地去極化的細胞膜區域。這些「起搏器」通過被動去極化傳播來影響收縮機制，最終實現所有收縮單元的同步收縮。受「起搏器」影響的肌細胞則使得複發饋性（recurrent feeding）運動有可能進化出來。這兩種肌細胞進一步分化；那些將成為肌肉的細胞則專門負責收縮，那些將成為神經的細胞則專門負責起始運動。最初，二者都可以特化出被動傳導去極化。神經元特化成為信號傳導，而不是反覆的起始活動被看做是神經元進化中的次級發育。（Passano 1963這一段太難了，說了些什麼？）。許多刺胞動物的水螅體都具有非常驚人的局部自主活動，例如莖、近端觸手、遠端觸手和柄狀突起的各自具有的自發活動。因此，Passano （1963）提出「起搏器」最初並不是將有機體進行整體上的整合（這個想法其實不對，也可能是整體整合，只不過水螅後來分化出部分來了）。Mackie (1970) 進一步發展了 Passano的想法：原始的肌上皮細胞具有感受、傳遞和收縮功能應該會相互之間電耦合在一起，然後替代了原始的神經系統。這些原始細胞會進化出原始肌細胞。它們也可以失去收縮功能相關的細胞裝置，然後發展成為原始神經元來傳遞興奮給肌細胞和其他細胞。神經分泌細胞可能也被進化出來通過化學突觸來在感覺細胞和肌細胞之間傳遞極化信號（Mackie 1970）。Mackie 在1990年 （Mackie 1990b）假設神經元（或其前體）產生生物電的功能（electrogenic function）可能是進化的動力（神經系統進化的動力？）。另一方面，分泌功能？（secretory function was favoured）。更進一步地，Westfall (1973)以及Westfall 和 Kinnamon (1978)提出在早期的原始神經元（感覺-運動中間神經元）中，接收、生電（electrogenic）和神經分泌功能是協同進化的。Mackie 1990a 將關注中心從伸進的細胞起源轉移到了神經相關基因的起源上。Moroz （2009,2012）則提出一個不同的理論，他認為原始的分泌細胞是神經元的進化前體。
Romanes 在1877年已經通過組織切除(ablation)來定位「起搏器」的位置。真水母和箱水母在水母蓋（bell?）的邊緣附近有感覺器官，叫作rhopalia（見後文），包括一個平衡石（statolith），感覺上皮和一個眼點（ocellus）（Satterlie et al.2002）。Romanes （1877）去除了所有的 rhopalia，然後發現就不能夠再產生自發的游泳收縮行為了。當刺激去掉了 rhopalia的水母的傘蓋下（subumbrella）時，會產生一個傳導性的收縮，這非常類似於完整地動物。Bozler (1926a,b) 和 Horridge (1955,1956a,b) 展示刺胞動物水母綱的一個普遍特徵是傘蓋下（subumberella）上皮中具有多個傳導系統。在水螅體中已經知道有多個傳導系統（Josephson 1965）。Passano和同事(Passano and McCullough 1962,1963) 將淡水水螅引入作為模式生物。
水螅（Hydra）的行為受到兩個主要的效應器系統的調節：一個是神經-上皮-肌肉系統，這個系統控制口的開閉，並且調節水螅身體和觸手的收縮和伸長（Passano 1963）；另一個系統是刺細胞系統，刺細胞用來捕捉和殺死獵物（Kass-Simon and Scappaticci 2002 綜述），並且刺細胞通過突觸整合到神經系統之中。
通過組織學研究的結果，刺胞動物的神經系統最早是被當做鬆散調節的半自主的活動系統和獨立效應器（Hertwig and Hertwig 1878, Schafer 1878）。隨著這個概念逐漸淡出，人們認識到刺胞動物其實是非常協調的動物，它們具有驚人的結構化的、常常是中樞化了的神經系統。它們的神經系統完美地適應了它們的生存環境約束（有和參考文獻，願聞其詳）。刺胞動物的中樞化的神經系統與兩側對稱動物的神經系統具有相似性，因此也激起了相當大程度的研究興趣（Mackie 2002）。事實上，珊瑚、海葵、水母和水螅都顯示出了生命的複雜性。然而，輻射的、非頭化的身體構建依然可以被神經網（Parker 1919）調節以產生和傳導彌散的無方向性的次級。然後，大部分水母的中樞化的神經系統都和神經網之間相互作用（Satterlie 2011）。Satterlie 2011討論了輻射對稱動物中神經系統中樞化的進化約束。
刺胞動物和一些進化樹底層的兩側對稱動物（例如acoels, 扁形動物 platyhelminths，紐蟲 nemertines）都具有「裸露的」感覺神經元；這些感覺神經元的樹突是由纖毛改進而來的。水螅的感覺神經元常常是雙極的，並且與中膠層垂直（見Westfall 和 Kinnamon 1978）。並且水螅具有神經節細胞（有或無纖毛）和神經分泌細胞（例：Tsuneki and Kobayashi 1977）。感覺器和感覺器官和這些神經元是不同的。感覺器是單個的感覺神經元或者很小的一排感覺神經元整合在特化的非神經細胞之中；這些非神經細胞常常在特定的感覺模塊（例如光感受、接卸感受、化學感受等，Jacobs et al.2007）中起作用。最後，感覺器官是感覺神經元和非神經細胞的大集合，通常會形成大尺度的結構（Richter et al. 2010）。水母具有感覺器官（眼點、透鏡眼睛、平衡器），而珊瑚則沒有。刺胞動物具有四中突觸：神經突觸、神經上皮突觸、神經肌肉突觸和神經刺細胞突觸。(Galliot and Quiquand 2011)。
---- 圖1
圖5.1. 海腎(sea pansy，珊瑚綱海腎屬，水螅體聚集成群落生活，群落內的水螅體分成干、捕食、排水三種，見wiki) 群落內的一個代表性小片段的切片示意圖。圖中黑色的細胞是用RFamide/FMRFamide 抗體染色後的神經元。在聚落的背側表面有一個捕食水螅體和一個排水水螅體（在哪？沒看到）。可以看到，觸手的基礎外皮層神經網（basiectodermal nerve-net BENN，圖中黑色粗線條所示）是跟口盤（orial disk）和咽部（pharynx）及咽部神經網（PNN）相連接的。插入的小圖顯示放大後的PNN。這一切片還顯示了環繞捕食海腎身體的8個輻射排列的消化循環管（gastrovascular channel，圖左側）以及它們之間的分隔壁（septum，圖右側）。組成分隔壁的收縮上皮肌層和輻射上皮肌層（retractor and radial myoepithelia）之間由中膠層（mesogleal layer）分開。為了顯示神經元的分布，示意圖未按實際比例繪製。（原來珊瑚綱的殖落個體之間也有分化，可以似乎還有更大的整體網路）
神經系統的結構
幼蟲
刺胞動物幼蟲的神經系統似乎非常簡單。大部分種類的幼蟲都是浮浪幼蟲，長度在一至幾厘米之間。它們大部分都呈前鈍後尖的形態。在變態發育過程中，幼蟲的尾部發育成為成蟲水螅體的口部（oral，遠端），而前部則發育成遠離口的基部。在口部會發育出一個嘴（mouth），而在基部會發育出一個錨（holdfast）。幼蟲可以通過纖毛向前游泳，或者只是底棲爬行。除了箱水母和十字水母，先已在所有其他刺胞動物門類的幼蟲中發現了神經系統（確定嗎？箱水母幼蟲沒有神經系統？不太可能吧？參考文獻？）。它們的神經系統由分布於外皮層的神經感覺細胞和內外皮層都有分布的神經節細胞組成（Thomas and Edwards 1991）。在珊瑚綱的 Nematostella vectenisis 中，在外皮層中發育出消化管之前就已開始了神經元的分化（Marlow et al.2009）。感覺細胞和神經節細胞會在外皮層中自動生成。在水螅綱的 Clytia (Phialidum) gregaria （一種群居水母）中，神經感覺細胞是由外皮層細胞生成的（Galliot and Quiquand 2011）。與兩側對稱動物不同，N.vectensis 的浮浪幼蟲的神經元也是在外皮層中生成的（Marlow et al.2009, Nakanishi et al.2012）。先生成的神經元的突起是沿著長軸方向生長的，而後生成的神經元的突起是垂直於長軸方向生長的。內皮層神經元則不受限制，在發育的所有階段中，其突起可以沿兩個方向中的任何一個生長。所以，Nematostella (海葵中的一種，wiki）浮浪幼蟲的神經元連接組的形成設計了多個神經突起生長引導系統（Nakanishi et al.2012）。
一些珊瑚綱和真水母綱物種的浮浪幼蟲在基部具有叫做頂器官（apical organ）的感覺結構（Richter et al.2010）。頂器官有可能跟浮浪幼蟲選擇著生基質以及變態發育過程中的化學信號感知有關。在單個的海葵種 Anthoplera elegantissima (珊瑚綱）中，浮浪幼蟲的神經系統具有一個頂器官，一種內皮接收器細胞（receptor cell），兩種外皮接收器細胞，中樞神經元和神經叢（nerve plexus）。神經叢會形成神經-神經突起和神經-計入突觸（Chia and Koss 1979）。在珊瑚綱的 Aureila aurita 中同樣也發現了神經叢，而且其頂器官具有(FM)RFamide-IR 免疫抗性（Nakanishi et al.2008）。在 N.vectensis 中，成纖維細胞生長因子（fibroblast growth factor）在apical tuft 中有所表達（哪裡突然冒出來的apical tuft?, Matus et al.2007, Rentzsch et al.2008）。Morpholino 介導的敲低實驗發現由NvFGFRa 受體介導的NvFGFa1信號轉到對於頂器官的纖毛叢(ciliary tuft)的分化是必須得（Rentzsch et al.2008）。廣泛分布的珊瑚種類 Astrangia danae的浮浪幼蟲和caryophyllia smithi 都在基部具有頂器官。C.smithi浮浪幼蟲在營固著生活之前三周會失去頂器官。所以，在C.smithi中頂器官並不是固著地選擇過程所必須的，有可能只是在主動浮游階段中對游泳有一定的作用（Tranter et al.1982）。
刺胞動物幼蟲許多神經感覺細胞和神經節細胞都具有RF-amide, GL Wamide （Leitz 2001）和 Tyr-tubulin （Piraino et al.2011）抗性。不同種類刺胞動物的浮浪幼蟲的神經系統之間非常相似（Muller and Leitz 2002， 對比 Piraino et al.2011）。它們都具有前部的神經元特化（polarization）（cephalization 頭化，Piraino et al.2011;Fig 5.2）；許多感覺細胞（FRamide- 或 GLWamide-抗性）以一種穹廬形狀密集排列（Plickert 1989, Martin 1992, Leitz 2001, Piraino et al.2011, Mayorova and Kosevich 2013），這也即被Nakanishi et al.2008 命名為頂器官的結構。這部分結構也被 Holland 2003 稱做「大腦」 。這種「大腦」應該在經過某種未知的中間階段之後進化發育成為了諸如無腔動物(acoelomorphs）的後部神經結構。因此，儘管幼蟲的神經系統是彌散的，但是非常區域化。
有性生殖產生的水螅體和無性生殖產生的水母體在世代交替過程中相互交替出現。大部分情況下，水母體和水螅體中間又會插入一段時間的底棲或者浮游幼蟲階段。同時，從浮游水母或幼蟲轉變成底棲水螅體或者殖落。（這句話說的很奇怪，到底是水母-水螅交替，還是從水母變成水螅？）。這個世代交替過程會給刺胞動物帶來一些新的限制條件，特別是限制神經系統的結構和功能。（原文：imparing some novel changes to the animal，我猜作者寫錯了）。然後，對於這方面的研究相對較少（這是實話，猜剛開始）。對於水螅-水母或者水母-水螅轉變之中神經系統發生的改變目前還沒有報道。對於幼蟲-水螅體之間的變態發育轉變現在略有一些信息可供參考。至少RFamide- （Walker et al.2009, Krajniak 2013）和（GLWamide-）免疫染色後觀察到的神經系統（Leitz et al.1994, Grimmelikhuijzen et al.2002）在世代交替有經過非常引人注意的重新組織：（1）幼蟲前部區域的神經元通過編程細胞凋亡而退化（Seipp et al.2010）；（2）新的神經元會分化出來，並且形成一張新的神經網（Schmich et al.1998a, Yuan et al.2009, Seipp et al.2010）；（3）神經系統整體分布的模式也會發生變化（Nakanish et al.2008 for Aurelia sp.1, Plickert 1989 and Schmich et al.1998a for Hydractinia echninata, Martin 2000 for Pennaria disticha (tiarella), De Jong et al.2006 for Acropora millepora, and Galliot and Quiquand 2011 for Nematostella vectensis）.水螅綱和真水母綱動物轉變成水螅體的世代交替過程中也伴隨著外皮層神經系統的重新組織（(FM)RFamide-染色）。特別讓人吃驚的是，大部分新的免疫抗性（IR）細胞的胞體都出現在水螅體的口端（對應於浮浪幼蟲的後端，幾乎沒有神經肽免疫抗性的胞體）（Plickert 1989, Schmich et al,1998a,b）。在水螅綱Hydractinia echinata的基礎水螅體（primary polyp）中，RFamide-和GLWamide-免疫抗性的細胞組成了神經元的亞群（Schmich et al.1998b）。Nakanishi et al. 2009 在Aurelia sp.1 中發現了在世代交替轉變成水母體的過程中rhopalium（感覺棍？）神經元集群會變成新的排列方式。
Fig. 3
Rhopalial nervous system at the ephyra to metephyra stage in Aurelia sp. 1. a–c Schematic representation. a Oral surface view with the terminal end up, the basal end down. b Aboral surface view with the terminal end up, the basal end down. c Lateral view through the center of the rhopalium with the oral side facing down. d–o Confocal sections of rhopalia labeled with antibodies against tyrosinated tubulin (tyrTub), Acetylated tubulin (acTub), taurine (Tau), GLWamide (GLW), and/or FMRFamide (FMRF). Phalloidin (Pha) is used to label filamentous actin. Nuclei are labeled with TOTO. Specimens were imaged from the oral side (d–h, j–n), from the aboral side (o) or from the lateral side (i). d A single section at a medial level. e Sections through the entire rhopalium. The tyrTub-IR neuronal processes are primarily longitudinally oriented (white arrow), but commissure-like structures form in the intermediate segment (red arrows). At the base, the processes connect to the MNN (mnn, arrowheads). f Sections through the oral ectoderm of the intermediate segment (in), with the endoderm (en) in the basal segment partially exposed. The inset shows a magnified view of a section of a cell expressing taurine at high levels. g Sections at the base of the aboral ectoderm of the intermediate segment, showing the base of the touch plate (tp) and associated neuronal processes (arrowheads). h Sections through the entire rhopalium. Note the presence of FMRFamide-IR neurites extending out of the rhopalium at its base (arrowhead). i A single section at the medial level. White arrowheads show neurites that are presumed to connect with FMRFamide-IR subepidermal sensory cells of the cup-ocellus (co), while blue arrowheads show neurites that are presumed to originate from or have neuronal connections with the FMRFamide-IR epidermal sensory cells of the spot-ocellus (so). Note the cluster of coiled cilia (ci) at the apical ends of the subepidermal sensory cells of the cup-ocellus (i′). j Sections through the oral ectoderm. Note the oral-distal cluster of FMRFamide-IR sensory cells with apical phalloidin-positive rings (pr) and knobbed cilia (bt) (inset). k A single section at the medial level, showing the FMRFamide-IR oral-proximal sensory cells (red arrows). l A single section at the medial level, showing the FMRFamide-IR oral-proximal ganglion cells whose subepidermal cell bodies are surrounded by tubulin-rich rings (yellow arrows). m Sections through the entire rhopalium. Arrowheads show GLWamide-IR neuronal processes. n A surface view of the oral ectoderm. o A surface view of the aboral ectoderm of the intermediate segment. lc lithocyst, te terminal segment, in intermediate segment, bs basal segment, en endoderm, ca rhopalar canal, o-d oral-distal group, a-l aboral-lateral group, o-c oral-central group, o-p oralproximal group, so spot-ocellus, tp touch plate, co cup-ocellus, mnn motor nerve net, dnn diffuse nerve net, bt bulbous tip of a cilium, pr phalloidin-positive ring, ci cilia, nu nucleus。 這幅圖是一篇文章中的，實在是不好翻譯。暫且先放著。Rhopalial 是水母觸手附近的一個器官。可參見原文：Development of the rhopalial nervous system in Aurelia sp.1 (Cnidaria, Scyphozoa) 圖片由Nagayasu Nakanishi （昆士蘭大學）博士提供，經過斯普林格出版社許可後再版。
GLWamides (Leitz 1998)和RFamides （Grimmelikhuijen 1985）在變態發育的形態發生過程中起作用：GLWamides 是假設的整合變態發育過程的內部信號分子，至少在水螅綱Hydractinia sp.和一些珊瑚物種中（Leitz et al.1994, Takahashi et al.197, Schmich et al.1998a,b, Plickert et al.2003, Takahashi and Hatta 2011）；FLPs(FMRFamide-like pepetides)有可能是變態發育過程中的內部抑制分子。這兩種分子顯示出在發育過程中神經肽的活躍功能。
水螅（Hydra spp.）的神經系統
水螅在刺胞動物中屬於具有簡單神經系統的一個例子。在其神經網中，所有的神經細胞都具有感覺分枝（sensory processes）並且跟其他神經細胞或者效應器之間形成突觸連接。水螅的神經多肽免疫抗性神經元分布與珊瑚殖落中單個水螅（例如Hydratinia echinate）的神經元分布模式非常像：RFamdie 和GLWamide 免疫抗性的細胞分布在口部（Fig5.4 from Koizumi et al.1992），觸手以及足部區域。（這點很有意思）同時，通過多肽測序和cDNAs前體鑒定（Grimmelikhuijzen et al.2002, Fujisawa and Hayakawa 2012 有綜述）也在水螅中發現了許多種多肽。（這個有意思嗎？跟前面有什麼區別？）免疫組織化學研究表明，水螅具有分布在不同空間位置的神經元亞群（Koizumi and Bode 1985,1991, Koizumi et al. 1992, Koizumi 2002）。（這又說明了什麼呢？有大的怎樣的空間分布差異呢？是不是具有一定的誤導性？）。通過免疫組化和原位雜交技術發現，水螅是刺胞動物中神經多肽種類最多的，而且其神經多肽分布在不同的神經元亞群之中（Grimmelikhuijzen 1984, Moosler et al.1996, Hanse et al.2002, Fujisawa and Hayakawa 2012）。（看起來挺有意思，具備不同多肽的神經元有不同的功能嗎？以及老問題分布不同到底怎麼不同？參考文獻橫跨近30年，新舊文獻有什麼本質上的進步嗎？譯者筆記，如有興趣請查閱文獻留言討論）。水螅還有一個稱號叫做「永恆的胚胎體」（perpetual embryo），這是因為水螅身體中部的消化區具有多功能幹細胞（Multipotent stem cell），它們能夠持續有絲分裂產生新細胞（Campbell 1967）；不過這從另一方面來看，也就是說即使是成年的水螅，它們的神經系統也是出於動態變化之中的（水螅的神經細胞和多功能幹細胞之間是什麼關係？）。水螅的身體觸手和基盤這些身體末梢部位沒有神經元前體細胞。儘管並沒有實際調查，人們一直對水螅（Galliot and Quiquand 2011），而不是nematostella vectensis（Marlow et al.2009）的永久細胞的決定和分化持有假設。（怎樣的假設？）。在水螅中，細胞實在它們朝著頭部、足部和出芽部位的遷移過程中分化的。廢舊的細胞（例如衰老的刺細胞和神經元）會在身體的末梢通過蛻皮被丟掉（Bode 1992,2012）。在水螅綱動物中，多功能幹細胞（或甚至是全能幹細胞）和間隙細胞（David,2012）會持續地生成新的神經細胞。不過現在並不清楚是否其他的刺胞動物也具有類似的間隙細胞（Gold and Jacobs,2013）。不幸的是，珊瑚的早期生殖細胞，也即未聚集的精原細胞和卵原細胞也被叫做中間細胞（Shikina et al.2012）。水螅的神經細胞分為感覺細胞和神經節細胞。神經元可以是單極的、對稱雙極的、非對稱雙極的或者是多極的。單個的神經細胞通過突觸連接（化學突觸還是電突觸？），形成一個彌散網狀神經系統。神經網在內外皮層下都有，而且相互之間不會通過中膠層連接（Thomas and Edwards 1991.這個貌似不一定對哦？2017 Raeful ）。然而，Halammohydra octopodides (Polte and Schmidt-Rhaesa 2011)和其他一些水螅種類（例如Hydra oligactis）具有一個或者多個神經環（例如在觸手根部的口下板hypostome）（Matsuno and Kageyama 1984, Grimmelikhuijzen 1985, Koizumi et al.1992, 2004, and Fig 5.4）。據此，Koizumi (2007) 推測這些水螅以及水母的神經環應該是刺胞動物中更加複雜的物種以及兩側對稱動物的中樞神經系統的起源。（兩側對稱就更加高級？是進化的兩支，而不是A是B的起源）。這個觀點與Watanabe等人2009的觀點相反。Watanabe等人的觀點是水母類動物的高度進化的感覺系統是共衍特徵的一個代表（apomorphic feature) （這個觀點比較合理）。
珊瑚綱動物的神經系統
除了一些早期的刺胞動物神經生物學（例如Parker 1919, Horridge 1955, 1956a,b, Pantin 1952, Kom 1966，以及Mackie 2004a的綜述），以及一些研究觸手中的突觸結構的工作（Westfall及其同事）之外，珊瑚綱動物的神經系統被沒有被深入地研究過（水螅的神經系統深入研究也只有上面那一點東西，珊瑚綱豈不更加匱乏）。但是在Nematostella vectensis （starlet sea anemone 新星海葵）成為一種代表基礎珊瑚綱的模式生物（例如Reitzel et al.2011綜述）之後，對珊瑚綱神經系統的了解匱乏逐漸有所好轉。
新星海葵（Nematostella vectensis）具有一個彌散的神經網，在外皮層中具有感覺細胞和效應器細胞，在內皮層中具有多極神經節細胞。神經分化在動物全身都有發生，並且是發生在形成消化管之前（Marlow et al.2009）。在新星海葵的變態發育過程中，在不同的發育時期，其神經系統的網路組織也會發生改變。
推薦閱讀：