鳥類反巢寄生對策：別以為我不知道你偷偷給我塞了一個蛋！

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家境清貧的夫婦，由於難以承擔養育孩子的經濟負擔，常常會眼含熱淚地把孩子過繼給相對富裕的人家收養。對於多數父母來說，他們是無論如何也不想邁出這一步的。有趣的是，在自然界中，就有一些鳥類，它們從來不願親自撫養孩子，而是煞費苦心地等巢主不在，趁機將鳥蛋產在別人家的巢中寄養，而且巢主經常對此事毫不知情。而它們自己呢，在產完蛋後反倒拍拍屁股，落得個清閑自在。這種特殊的鳥類繁殖行為，竟漸漸演化成某些物種的固定繁殖模式，也成為吸引眾多鳥類學研究者的重要科學問題：巢寄生（brood parasitism）。

營寄生性繁殖的鳥類完全不具有築巢、孵卵和育雛的行為，每個繁殖季它們一心琢磨的就是怎樣把自己的蛋下在別人的巢里且不被發現，這樣它的孩子就可以被巢主（義親）帶大。在鳥類中最著名、最常見的寄生性鳥類就是大杜鵑了，也就是我們常說的布谷鳥，它可真是雀形目小鳥葦鶯的天生冤家。大杜鵑經常偷偷將卵產在產卵期的葦鶯巢中，卵的形狀和顏色與巢主的卵十分相像，而且！！俗話說，有其父必有其子，因為杜鵑的雛鳥總會比葦鶯的提早孵出，剛出生的杜鵑雛鳥就展現出小惡魔本性，用背溝將葦鶯產下的卵全部推出巢外，這樣一來，可憐的葦鶯就只能單獨撫養這隻外來的小惡魔了。來，我們看一下通過視頻感受下，這對邪惡母子的作案過程（圖1、圖2）：

事實上，這些寄生性的繁殖者也並不能保證每次都成功地為自己的孩子找到後爸後媽。雖然它們在產卵時機的把握、宿主卵形態的模擬和子代主動排擠卵等方面已經演化出比較完備的行為策略，但很多時候，它們的產子陰謀仍會被聰明敏銳的巢主一眼識破。那麼我們今天就看看這些機智的巢主們是如何火眼金睛識破寄生者們的「彌天大謊」，隨後又是如何處理這些寄生卵的呢？

「巢主大人明察秋毫」：寄生卵識別的兩種主要機制

寄生性的鳥類多是模擬卵形態的高手。對於巢主（宿主）來說，它們要時刻警惕被寄生的風險，因為面對著滿滿一窩卵，只有揪出那個不速之「蛋」才能保衛她的孩子們順利出生。於是宿主鳥類在與寄生者在漫漫的卵偵查與反偵查道路上，漸漸演化出了兩者重要的反寄生性卵識別機制：

1. "不一致性識別機制」（discordancy recognition，Rothstein 1974）: 親鳥通過比較同一巢內卵的表型，識別出與大多數卵形態不同的寄生卵。在這種識別機制中，親鳥不清楚自己卵的樣子，僅將形態一致的多數卵默認為是自己的卵。
2. "模板化識別機制」（template-based recognition，Moska′t et al. 2010）：親鳥很清楚地知道自己產下的卵的樣子，能夠通過卵的外表判斷出親生卵和寄生卵。這種「模板化」的識別能力，可能是先天就具備的也可能是後天習得的，通常在第一次繁殖後可能形成對於「模板」的認知。

灰喉鴉雀是另一種常被大杜鵑寄生的小鳥，可以產下藍色、淡藍色或者白色的卵（圖3）。大杜鵑在寄生時會將卵產在符合自己卵色的鴉雀巢中。海南師範大學團隊在對灰喉鴉雀識別寄生卵的機制進行研究後發現，「不一致性」和「模板化」兩種機制在反寄生卵識別中可能共同發揮作用(Yang et al. 2014）。

當研究者將卵色不同的灰喉鴉雀巢中的卵進行不等量的交互替換後發現，只要巢中有「親生卵」，大多數灰喉鴉雀可以準確排斥出「寄生卵」，無論寄生卵和親生卵的比例是多少。展現了很明顯的模板化識別機制；而當巢中沒有自己的卵時，灰喉鴉雀大多無法做出正確的判斷，反而接受了「寄生卵」。有趣的是，當人為操控巢中只有1枚親生卵，而其餘3枚是其他顏色的寄生卵時，少數的親鳥也會暈頭轉向，出現識別偏差，錯誤地排擠掉親生卵。這一現象表明，灰喉雅雀識別寄生卵時，也會運用「不一致性識別機制」。因此，巢主會同時參考多個標準識別寄生卵，做出最終「拒卵」決定。

如何審判一個「壞蛋」：宿主的反寄生參考策略

巢主與寄生者的對決雖常常不打照面，但彼此之間在腦力和眼力上的較量卻始終暗流涌動。其實，巢主經常會通過多種指標來辨識寄生卵的障眼法。

• 顏色

匈牙利的科學家Moskat等人通過給大葦鶯卵塗色的方式，來研究親鳥的卵識別行為。通常大葦鶯產4枚底色為淡藍色天然卵。研究者選擇藍色（與自然色接近），綠色（顏色差異適中）和桔色（顏色差異最大）的熒光筆給天然卵塗色。他們設計了兩組操作實驗，第一組：首先將一枚卵塗成綠色，剩下四枚卵再統一「不塗色」、「塗藍色」或「塗桔色」；第二組：首先將一枚卵塗成橙色，剩下四枚卵在同一「不塗色」、「塗藍色」和「塗桔色」（如圖4）。

實驗結果發現，大葦鶯的確會根據卵的顏色，排斥掉巢中的「少數派」的塗色卵（圖5）。而且在顏色比較奇怪的橙色組，少數派被排斥的概率最高。因此，大葦鶯識別寄生卵與整巢的卵的形態有關，前面講到的「不一致性識別機制」可能大葦鶯識別寄生卵的重要方式。

• 紫外線

鳥類的視覺細胞除了可以看到五彩斑斕的色彩，還可以看到人眼不可見的紫外線。美國科學家Abernathy和Peer關注了紫外線在卵識別中的作用，發現由於不同鳥卵反射紫外光強度有差異，許多鳥類可以通過比較「親生卵」與「寄生卵」紫外光反射的差異，對寄生卵進行識別。

褐彎嘴嘲鶇、旅鶇和灰嘲鶇是三種具備卵識別能力的鳥類，研究者從它們的一些巢中分別選取一枚卵塗上可以阻隔紫外線的防晒霜，降低卵對紫外線的反射；在另一些巢中，選取一枚卵塗上凡士林作為對照組（凡士林不能夠阻隔紫外線）。

結果發現，三種鳥類對於阻隔了紫外線的卵的排除率都高於對照組，其中褐彎嘴嘲鶇對於阻隔紫外線的卵排除最為明顯（圖6）。

• 斑點和亮度

巢主對模擬卵的識別經常是多指標綜合性的識別結果，除了色彩對視覺識別的影響，卵大小、斑點的模塊形狀，背景色和亮度等同樣會影響宿主的卵識別能力。鳥類研究者de la Colina及其團隊，對淡褐小嘲鶇的研究發現，增加卵的斑點數會降低小嘲鶇對寄生卵的識別能力，而相反的，提高卵的亮度會提高小嘲鶇對卵的識別能力。

「容朕再考慮考慮」：巢主的延遲拒卵行為

在拒絕寄生卵（以下稱：「拒卵」）這件事情上，巢主是萬萬不敢輕舉妄動的。因為雖然成功識別和踢出一個寄生卵的確會保證自身的繁殖適合度，但是如果識別錯誤，就會親手葬送親生孩子的性命。因此，巢主在踢出卵的決定上是十分慎重的，經常猶豫再三遲遲難以做出「拒卵」的決定。

事實上，「拒卵」是一系列行為階段的組合：stage1，宿主需要識別寄生卵；stage2，宿主需要決定是否要拒絕掉寄生卵；stage3，宿主需要能夠實施拒卵行為。

Anton Antonov及其團隊在對濕地葦鶯對大杜鵑的寄生卵識別進行研究是發現，寄生卵與親生卵斑紋越相像，濕地葦鶯在做出拒卵決定上所花費的時間越長。這種很明顯的推遲拒卵行為，表現出了宿主在做拒卵決定上的猶豫不決。

不同於杜鵑和葦鶯的種間巢寄生，在少數鳥類中存在著種內巢寄生與反寄生策略，主要就表現為親鳥可以識別出同類的其他雌鳥故意產在自己窩中的寄生卵。具有種內卵識別能力的鳥類就顯得十分厲害了，畢竟同一物種的雌鳥產下的卵在外形上相差很小。在美國鳥類學家 Bruce Lyon對具有種內巢寄生習性的美洲瓣蹼鷸進行研究，發現了很特別的卵識別和延遲拒卵機制。

美洲半蹼鷸多是通過卵表面的斑點模式對寄生卵進行識別，我們來感受一下這些卵長得是有多像_(|3」∠)_：

即使是這樣許多機智的巢主總能準確的感受到寄生卵的存在。但是它們處理寄生卵的方式與大葦鶯顯然不同，很少有巢主把寄生卵直接推出巢外，相反的它們會在猶豫再三之後，把寄生卵悄悄推到巢邊緣的位置上孵化（如圖7），或者直接將它們墊在巢底。研究發現，這些處於特殊位置的寄生卵孵化率極低或者在孵化過程中直接破損。

其實，這種識別出寄生卵後，延遲拒卵或者不拒卵的現象在鳥類中並不是特例。鳥類學家認為，不發生拒卵行為的原因可能是1. 寄生卵體積過大，巢主無法輕易地用喙將寄生卵遷出朝外；或者是2.寄生卵的卵殼過於堅硬，對於一些需要用鳥喙將寄生卵戳破再丟棄的物種來說，堅硬的蛋殼也為拒卵行為提供了阻力（Ruiz-Raya et al. 2015）。

寄主和宿主的博弈就在自然界的循環中不斷地進行著。雖然像大杜鵑一類的寄生者的繁殖策略看似逍遙自在，不需負擔任何撫育子代的任務，但事實上，它們在每個繁殖季也需要投入相當的精力在搜尋和選擇寄生巢上。長時間的觀察對手是偷襲的關鍵，一旦它們的「陰謀」被識破，產卵的投入就會前功盡棄。因此，無論是寄生者還是被寄生的巢主，它們都在繁殖季內經歷著艱辛，只不過在這段「你死我活」的較量中，自然選擇在雙方的偵查與反偵查的較量下，似乎展現了激烈的衝突與壓力。的確，生活不易啊~~

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參考文獻：

Abernathy V.E. & Peer B.D. (2015). Mechanisms of egg recognition in brown-headed cowbird hosts: the role of ultraviolet reflectance. Anim Behav, 109, 73-79.

Spottiswoode C.N. & Stevens M. (2010). Visual modeling shows that avian host parents use multiple visual cues in rejecting parasitic eggs. P Natl Acad Sci USA, 107, 8672-8676.

Yang C, Cai Y, Liang W. (2013). Eggs mimicry of common cuckoo (Cuculus canorus) utilizing ashy-throated parrotbill (Paradoxornis alphonsianus) host. Chin Birds. 4:51–56.

Yang C.C., Moller A.P., Roskaft E., Moksnes A., Liang W. & Stokke B.G. (2014). Reject the odd egg: egg recognition mechanisms in parrotbills. Behav Ecol, 25, 1320-1324.

Moskat C., Ban M., Szekely T., Komdeur J., Lucassen R.W.G., van Boheemen L.A. & Hauber M.E. (2010). Discordancy or template-based recognition? Dissecting the cognitive basis of the rejection of foreign eggs in hosts of avian brood parasites. J Exp Biol, 213, 1976-1983.

Moskat C., Zolei A., Ban M., Elek Z., Tong L.G., Geltsch N. & Hauber M.E. (2014). How to Spot a Strangers Egg? A Mimicry- Specific Discordancy Effect in the Recognition of Parasitic Eggs. Ethology, 120, 616-626.

Antonov, A., Stokke, B. G., Moksnes, A., & R?skaft, E. (2008). Getting rid of the cuckoo cuculus canorus egg: why do hosts delay rejection?.Behavioral Ecology,19(1), 100-107.

Shizuka, D., & Lyon, B. (2011). Hosts improve the reliability of chick recognition by delaying the hatching of brood parasitic eggs.Current Biology,21(6), 515-519.

Lyon, B. E., & Shizuka, D. (2017). Context-dependent response to eggs: egg retrieval versus egg rejection in a conspecific brood parasite.Animal Behaviour,132, 281-289.

Soler, M., Ruizraya, F., & Roncalli, G. (2017). Relationships between egg-recognition and egg-ejection in a grasp-ejector species.Plos One,12(2), e0166283.

Lyon, B. E. (2003). Egg recognition and counting reduce costs of avian conspecific brood parasitism.Nature,422(6931), 495.

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