「撩妹」技巧各不同，超級基因說了算？

題圖：三種流蘇鷸在繁殖期展示羽毛，來源：Hennicke Carl, 1902

編者按：

流蘇鷸是惟一能夠在繁殖期容易被辨認出性別的鷸類。雄性流蘇鷸外表多樣，吸引雌性的方式也各有差異。科學家們發現，一個超級基因通過簡單的孟德爾遺傳就可以決定雄性流蘇鷸的這些差異。

編譯 | 顧卓雅

責編 | 陳曉雪

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每到春末夏初之時，北半球的鳥兒們開始躁動不安。流蘇鷸（Ruff，Philomachus pugnax），一種繁殖在歐亞大陸北部的鳥兒，也換上華麗的新裝，開始了一年一度的「撩妹」秀。

雄性流蘇鷸有著多樣化的顏色和外表，有的身披尊貴霸氣的黑棕色大氅，有的擁有玉樹臨風的雪白毛領，還有的自帶弱柳扶風的中性氣質。它們以不同的方式在求偶場中吸引著雌性。

雄性流蘇鷸毛色多樣，「撩妹」策略也有相應的差別。在所有雄性流蘇鷸中，有87-95%是擁有形形色色黑棕色羽飾的「獨立派」（Independent male），它們會積極捍衛自己的求偶領地，盡顯雄性的王者風範。

「獨立派」雄性流蘇鷸。圖片來源：Nature Genetics

白衣飄飄的「衛星」（Satellite male）在雄性流蘇鷸中僅佔5-20%，它們體型稍小，沒有自己的求偶場，但由於同樣擁有華服美飾，「獨立派」會允許它們作為自己的伴舞小弟進入求偶場來吸引更多的雌性。而「衛星」流蘇鷸也可以藉此機會與雌性交配。

「衛星」雄性流蘇鷸。圖片來源：Nature Genetics

罕見的「菲德爾」（Faeder male）僅占雄性流蘇鷸不到1%，它們「撩妹」策略也最為特殊：「菲德爾」流蘇鷸的羽毛和體型與雌性相仿，這種「中性」的扮相雖然不能直接吸引雌性，卻能讓它在其他雄性不經意間混入求偶場，並混淆競爭對手、悄悄接近雌性，從而獲得機會。

「菲德爾」雄性流蘇鷸。圖片來源：Nature Genetics

01

超級基因決定複雜性狀

雄性流蘇鷸繁殖期間色彩豐富的流蘇狀羽飾和大相徑庭的求偶行為很早就吸引了人們的注意，到底是怎樣複雜的遺傳機制才能導致這麼多方面的差異呢？近來，兩篇發表在《自然·遺傳學》（Nature Genetics）論文發現的結果令人震驚，這些紛繁的差異僅憑一個超級基因通過簡單的孟德爾遺傳就可以決定了。

這個控制三類雄性流蘇鷸差異的超級基因由125個基因組成，這個長長的基因座位表現得像一個擁有三個等位基因的整體，調節著雄性流蘇鷸的毛色、體型和行為。其中，「衛星」和「菲德爾」都是顯性雜合的，「獨立派」都是隱性純合的。這樣神奇的調節機制要求125個基因的表現如同一個統一的、穩定遺傳的整體，即不能在世代間頻繁發生重組。

瑞典烏普薩拉大學Sangeet Lamichhaney和深圳華大基因研究院Guangyi Fan等研究人員對15隻「獨立派」流蘇鷸和9隻「衛星」流蘇鷸的基因組進行了高通量測序，發現一段長約4.5Mb的染色體在兩類流蘇鷸中存在著極大的差異。基於這段染色體，通過對21隻流蘇鷸進行系統發育分析，可以明確地將兩者分為兩組，而基於基因組其他序列的系統發育分析則無法將兩類流蘇鷸分開。由於這一差異過於明顯，研究者認為，這個區域可能存在著倒位，即染色質的某一段區域在兩端斷裂後顛倒了180度再重新連接。進一步的實驗證明了倒位的存在，倒位的近端斷點發生在5.8Mb處，而遠端斷點發生在10.3Mb處，遠端倒位處還存在一個2108bp的重複序列插入。

Lamichhaney指出，正是這個存在於「衛星」和「菲德爾」流蘇鷸的這個基因座中的染色體倒位，幾乎完全阻斷了這個超級基因的重組，導致125個基因表現的如同一個整體，兩者的性狀可以穩定的遺傳。「獨立派」流蘇鷸的超級基因由於不存在這個染色體倒位，脖頸處的羽飾會存在多種棕黑色的組合，而「衛星」和「菲德爾」流蘇鷸的性狀則比較穩定。

由於超級基因中的倒位發生在鳥類保守的同線性區域，因此不存在倒位的「獨立派」流蘇鷸應是最原始的類型。而與其差距最大的「菲德爾」等位基因，大約在380萬年前就已與「獨立派」等位基因分道揚鑣。「衛星」等位基因則呈現出介於前兩者之間的表現，等位基因上的一段區域與「獨立派」較為接近，另一段則與「菲德爾」較為接近。研究人員認為，「衛星」等位基因的出現來源於約50萬年前的「獨立派」等位基因和類似「菲德爾」的等位基因的一次偶然的重組。

實際上，這樣的結果在形態學上早已得到了印證，「衛星」流蘇鷸頸部的羽飾形狀與「獨立派」相似，而體型較小則與「菲德爾」相同，說明「衛星」介於兩者之間。而「衛星」流蘇鷸也有自己獨特的特徵，比如獨特的潔白流蘇羽毛。

02

超級基因會帶來死亡？

然而，造就超級基因的奇妙倒位帶來的不全是好處。倒位的一個斷點正好位於一個稱為編碼著絲粒蛋白N的基因（CENPN）。因為CENPN對有絲分裂中著絲粒的組裝起著關鍵的作用，因此這個倒位可能是隱性純和致死的。在人類細胞和斑馬魚的同源基因突變體中的實驗表明，CENPN的失活將帶來嚴重的不良影響。事實上，對流蘇鷸家系的觀察已經證明了這個倒位是純和致死的。由於「衛星」流蘇鷸在群體中的比例大於5%，因此含有「衛星」等位基因的雜合體流蘇鷸必須至少提高5%的生存率，才能抵消純和致死的影響。

奧地利卡爾·弗朗岑斯格拉茨大學（University of Graz）的Küpper和同事發現，提高生存率的一個重要因素是「衛星」和「菲德爾」流蘇鷸都擁有更大的睾丸，可以產生數量更多、活力更高的精子。這樣，就算它們的交配率不一定比「獨立派」更高，也能在產生後代上佔據一定優勢。

顯性基因積累這種致死性突變的原因主要有兩個，其一，這個等位基因很少純和，導致消除這類突變的選擇變少。其二，在雜合體中，隱性致死的突變很難被選擇除去。在其他物種中也存在著超級基因攜帶有害突變的現象，比如白喉雀和非洲白鳳蝶。

如果明知道有純和致死的危險，雌鳥會不會選擇規避選擇「衛星」雄性而使後代免於威脅呢？在其他物種中就存在著強烈的配偶規避選擇。例如在白喉雀中，白條紋的個體通常會選擇褐色條紋的配偶，這樣就導致了適應能力較差的純和白條紋個體十分稀少。這可能是一種反饋機制，通過非隨機的交配減少純和基因型的出現，並進一步減少有害突變的積累。目前，在流蘇鷸中還未發現非隨機交配的現象，想必在我們清楚了解了超級基因的作用機制後，在野外群體中進一步觀察它們的交配選擇將會十分有趣。

03

誰是「撩妹技巧」分化的功臣？

在動物界中，鳥類是外貌協會的典型代表，求偶季節許多鳥類都會展現美輪美奐的羽毛。在流蘇鷸的超級基因中，對毛色分化起到作用的候選基因之一是位於倒位區內部的黑皮質素受體1（MC1R）。

Lamichhaney和同事通過全基因組關聯分析發現了「衛星」的這個基因中有四個錯義突變，導致四個在鳥類和哺乳動物中都保守的氨基酸殘基發生了改變。而在「菲德爾」的這個基因中也有四個措義突變。其中，「衛星」和「菲德爾」共有的一個錯義突變可能正是毛色變化的原因。因為在紅腳鰹鳥中同樣的突變也與較淺的毛色相關。研究者認為，在「衛星」流蘇鷸中，MC1R基因與其他的性激素基因共同作用，導致了白色的羽飾的出現。「衛星」的MC1R基因必須是一個顯性基因，因為「衛星」流蘇鷸全是雜合體，只有顯性基因才能表現出性狀。此外，MC1R突變型會特定的表現在飾羽中，因為攜帶「衛星」等位基因的雌性個體和非繁殖期的「衛星」雄性的毛色與其他個體沒有明顯區別，並不會表現出淺色羽毛的性狀。

而根據Küpper和同事的研究結果，「菲德爾」流蘇鷸獨特的外表則更可能源於磷脂醯肌醇-4,5 -二磷酸磷酸二酯酶2（PLCG2）的變異，這個基因在倒位後經歷了複雜的缺失和重組，可能導致蛋白完全失活。PLCG2編碼了一個跨膜信號酶，與和羽毛生長相關的表皮生長因子受體EGFR相互作用。因此，在「菲德爾」流蘇鷸中，羽毛和行為的第二性徵缺失可能就源於PLCG2的變異和失活。

顏值固然很重要，但是「撩妹」中行動也必不可少。對於行為的改變，超級基因中也存在著相應的候選基因。「衛星」和「菲德爾」超級基因中發生了三段缺失，分別位於HSD17B2（類固醇（17-β）脫氫酶2）和SDR42E1（短鏈脫氫酶/還原酶家族42E，成員1）。HSD17B2和SDR42E1都是性激素代謝中重要的酶。HSD17B2可以催化包括睾酮和雙氫睾酮在內的雌激素和雄激素轉變為不太活躍的類型。而在「菲德爾」超級基因中還發現了兩個特有的缺失和兩個特有的重複，可能與「菲德爾」的獨特的行為有關。在繁殖期間，「獨立派」循環系統中睾酮含量較高，而在「衛星」和「菲德爾」循環系統中雄烯二酮的含量較高，體現了下丘腦-垂體-性腺系統對不同行為的調控。

自然界中，像流蘇鷸一樣擁有超級基因的物種並不少見。這種通過簡單明確的方式控制複雜的生物多樣性的原理是進化生物學中美妙的一筆。與超級基因類似的現象還包括植物中的自交不親和性、果蠅和小鼠減數分裂中的偏分離現象，以及是最常見的性染色體。對流蘇鷸中超級基因的研究不僅為我們揭開了流蘇鷸豐富「撩妹」技巧的神秘面紗，也為我們提供了研究重組和適應性進化的寶貴財富。

參考資料：

1.tJiggins C D. A flamboyant behavioral polymorphism is controlled by a lethal supergene[J]. Nature genetics, 2016, 48(1): 7-8.

2.tKüpper C, Stocks M, Risse J E, et al. A supergene determines highly divergent male reproductive morphs in the ruff[J]. Nature genetics, 2015.

3.tLamichhaney S, Fan G, Widemo F, et al. Structural genomic changes underlie alternative reproductive strategies in the ruff (Philomachus pugnax)[J]. Nature genetics, 2016, 48(1): 84-88.

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