文獻簡報：對浣熊而言，「所聽即所懼」

01-27

文/ @漆松

「大魚吃小魚，小魚吃蝦米。」生物鏈是大家都熟悉的生態學概念。一旦掠食鏈上層的某個物種數量發生異常變化，整個生物鏈下層的平衡都會遭殃。不巧的是，我們人類似乎一直在對掠食鏈上層進行清洗。一個主要的原因是，位於生物鏈頂端的大型肉食動物(Large Carnivore)往往會引起人類的掠食性恐懼(Predatory Fear) - 哪怕它們在現代社會中已經很少對人類造成實質性的威脅。

關於掠食性恐懼，以及恐懼的其他基本類別，可以參考拙文
人類的恐懼從何而來？ - 漆松的回答

Estes J.A. 在[1]中寫道：大型肉食動物的消失是「人類對自然最為廣泛深刻的影響」 (Humankinds most pervasive influence on nature)。

一個典型的例子就發生在加拿大英屬哥倫比亞(British Columbia)的高夫群島上(Gulf Islands) [2]。在人類的主動獵殺/驅逐下，群島上的美洲獅和狼基本消失殆盡。巧合（不巧）的是，這樣一來，島上的浣熊們就徹底失去了天敵。群島海岸線附件的蟹類和魚類等遭到了乾脆面們肆無忌憚的捕食，群島的生態平衡受到了嚴重的挑戰。

Fig.1 圖片來自[2]。浣熊(Raccoon = Procyon lotor)。沒有天敵之後吃得很歡。

生態學家們試圖探索補救的方法。今年發表在<Nature Communications>上的一篇文章就以一種新奇的視角探索了高夫群島上的生態平衡問題，並展示了掠食性恐懼的一種有趣機制[3]。

Suraci等人認為，即使食物鏈上層的大型肉食動物已經消失，只要下層動物對它們的恐懼繼續存在，這些下層動物的行為就仍然會受到制約。

（哪怕媽媽出去上班了，偷偷玩小霸王遊戲機的你還是會頻繁注意窗外的情況，無法肆無忌憚地享受。）

所以，不需重新引進狼與美洲獅 - 只需要復原貪吃的浣熊們對這些昔日霸主的恐懼即可。如何復原這種恐懼呢？Suraci等人認為，聲音刺激(Auditory Stimulus)就足夠了。於是，他們錄了狼和獵犬的叫聲，在實驗用的小島上面公放了一個月......

Fig. 2 圖片來自[3]。作者對浣熊的騷擾計劃。通過播放大型肉食動物的叫聲，理論上可以恢復浣熊對這些物種的掠食性恐懼，從而限制他們的捕食行為。

在實驗組的小島上，播放的是天敵（狗，獵犬）的聲音；在控制組的小島上，播放的是非天敵（鰭足類動物，斑海豹 = Phoca vitulina，北海獅 = Eumetopias jubatus）的聲音。

這種機制真的存在嗎？作者提出的測量方法有兩種：

從行為上觀測浣熊在聽到天敵聲音後的行為，對比實驗組與控制組中浣熊在捕食狀態(Foraging State)與警戒狀態(Vigilant State)中花的總時間。如果實驗組花在捕食狀態的總時間更短，警戒狀態的總時間更長，就說明天敵的聲音使得浣熊產生了恐懼，並限制了它的掠食活動。
從種群數量上測量浣熊食物鏈下層物種的生存狀況。對比實驗組與控制組中浣熊在潮間帶(Intertidal)與潮下帶(Subtidal)的食物數量，如果實驗組中這些食物的數量更少，也說明天敵的聲音使浣熊產生了恐懼並減少了掠食活動。

種群數量的測量使用生態學研究常規的Sampling手段即可。行為上的測量，則是通過偷拍（誤）完成的。

Fig. 3 圖片來自[3]。(a) 如果浣熊的頭部與垂線角度大於45，則認為是捕食狀態（低頭聞味道呢......）(b) 如果浣熊頭部與垂線角度小於45，則認為是警戒狀態。

結果驗證的作者們的想法。只需要天敵的聲音，就可以讓浣熊認慫。

首先，是浣熊捕食行為的觀測結果。

Fig.4 圖片來自[3]。a與b分別描述的是浣熊聽到天敵（紅色）和非天敵（藍色）聲音的10秒回放內，停留在潮間帶捕食區域的概率以及用來捕食的時間。c與d分別描述的則是公放騷擾的一個月內，停留在潮間帶捕食區域的時間以及在潮間帶搜尋食物所用時間的比例。可以看到，與控制組的非天敵聲音相比，實驗組的天敵聲音顯著地減少了浣熊的捕食行為。

實驗組的操作也增加了浣熊食物的數量，從側面證實了浣熊捕食行為的減少。

Fig. 5 圖片來自[3]。a,b,c,d分別描述的是潮間帶蟹類，魚類，毛蟲，以及潮下帶紅石蟹在實驗組（紅色）與控制組（藍色）操作後的種群數量估計。可以看到，經過實驗組的天敵聲音公放之後，這些食物鏈下層動物的種群數量估計顯著地比控制組要高。

雖然對乾脆面們很抱歉，但高夫群島的生態平衡在一定程度上恢復了。愛與正義的勝利（笑）

註：作者並沒有使用這種手段長期調控食物鏈平衡的意圖。最多作為物種引入/恢復過渡時期的輔助措施。因為存在一種現象叫做Extinction of fear conditioning......

Food for Thought

這是一篇生態學的文獻，但它讓我想起了最近的一篇<Nature Neuroscience>[4]。

蒲慕明老師的小組發現了一個與恐懼記憶形成相關的新通路。這個通路是從聽覺皮層(ACx)到外側杏仁核(LA)的。用化學/光遺傳學手段將這個通路靜默(Silencing)之後，小鼠的恐懼性制約行為(Fear Conditioning)會受到影響。

Fig. 6 圖片來自[4]。g,h分別是通過DREADD系統進行化學靜默以及光遺傳學進行靜默的結果。綠色，黃色的數據點分別為靜默的實驗組。可以看到，無論是化學靜默還是光遺傳靜默，小鼠的在CS呈現後的獃滯行為(freezing)都顯著下降。這說明對LA-ACx通路的選擇性靜默會阻礙恐懼性制約行為的形成。

聽覺研究方面我是徹底的外行。不過，與聽覺刺激相關的恐懼反應/神經機制往往特別乾淨。

對於恐懼而言，聽覺是特殊的嗎？

參考文獻

[1] Estes, J. A., Terborgh, J., Brashares, J. S., Power, M. E., Berger, J., Bond, W. J., ... & Marquis, R. J. (2011). Trophic downgrading of planet Earth. science, 333(6040), 301-306.

[2] Hearing is fearing for raccoons : Nature : Nature Research

[3] Suraci, J. P., Clinchy, M., Dill, L. M., Roberts, D., & Zanette, L. Y. (2016). Fear of large carnivores causes a trophic cascade. Nature communications, 7.

[4] Yang, Y., Liu, D. Q., Huang, W., Deng, J., Sun, Y., Zuo, Y., & Poo, M. M. (2016). Selective synaptic remodeling of amygdalocortical connections associated with fear memory. Nature neuroscience.